إدارة الفتاوى والاجتهاد الحضاري: وتعمل على إعداد الفتاوى العامَّة التي ستصدر عن المجلس، كما تقوم بإعداد الدراسات والبحوث التي يوصي بها المجلس، وتضم قسمًا خاصًا بالترجمة والنشر.
إدارة الكفاءات الإفتائية: وتعمل على متابعة شؤون مراكز ولجان الإفتاء في الدولة، كما تقوم بالإجراءات المتعلقة بالترخيص والتصريح للمفتين وفقًا للنظام المعمول به في المجلس.
إدارة الخدمات الإفتائية: وهي التي تعمل على تقديم الخدمات الإفتائية المباشرة للجمهور وذلك في المسائل الخاصَّة إما من خلال وحدة التواصل الالكتروني أو التواصل المباشر وفق منهجيةٍ معتمدةٍ من مجلس الإمارات للإفتاء الشرعي.
إدارة الخدمات المساندة: وهي التي ستقدم الدعم التقني والمالي والإداري للمجلس لتنفيذ اختصاصاته ومهامه المناطة به.
مكتب التطوير المؤسسي: وهي الوحدة التنظيمية المسؤولة عن وضع الخطط الاستراتيجية والتشغيلية للمجلس وتشرف على تنفيذها، كما أنَّها تقوم بالإشراف على تحول جميع خدمات المجلس من الأنظمة الالكترونية المؤتمتة إلى الذكاء الاصطناعي.
مكتب التواصل المؤسسي: وهو الذراع الإعلامي للمجلس، كما سيكون مسؤولاً عن الشراكات المحلية والعالمية وتنفيذ الهوية المرئية للمجلس.